Meteorological drivers of second seasonal peak of hand, foot and mouth disease incidence among children and adolescents in Gansu province, 2010 – 2018: a register-based data analysis
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摘要:目的
分析甘肃省手足口病（HFMD）季节性流行第二峰出现的气象驱动因素，为HFMD的防控提供科学依据。
方法收集甘肃省疾病预防控制中心2010年1月1日 — 2018年12月31日报告的83 462例 ≤ 18岁居民HFMD发病数据和同期时空三极环境大数据平台中报告的气象数据，采用病例对照研究设计方法以出现季节性双峰特征的观察年份为病例组、出现季节性单峰特征的观察年份为对照组，以出现季节性流行第二峰及峰前1 ～ 8周的平均温度、相对湿度、降雨量和风速作为暴露因素构建logistic回归模型，估计气象因素与HFMD流行第二峰出现的关系。
结果甘肃省2010 — 2018年最终纳入分析的83 190例HFMD病例以男性[50 663例（60.9%）]和 ≤ 6岁者[77 346例（93.0%）]为主，主要集中在兰州市[22 553例（27.1%）]、天水市[9 756 例（11.7%）]和定西市[7 917 例（9.5%）]。在13个市（州）9年合计的117个观察年份中，有111个（94.9%）观察年份存在季节性流行特征，其中92个（78.6%）观察年份的季节性流行为双峰，仅19个（16.2%）观察年份的季节性流行为单峰。logistic回归分析结果显示，暴露窗口为1周时，相对湿度对HFMD季节性流行第二峰出现的影响最大，即相对湿度每增加1%，第二峰出现的风险增加4.2%（95%CI = 1.5%～7.3%）；暴露窗口为1～7周时，风速对HFMD季节性流行第二峰出现的影响最大，即风速每增加1 m/s，第二峰出现的风险增加193.0%（95%CI = 21.9%～730.1%）。
结论相对湿度和风速是甘肃省HFMD季节性流行第二峰出现的关键气象驱动因素。
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关键词:
- 手足口病（HFMD） /
- 季节性流行第二峰 /
- 气象驱动因素
Abstract:ObjectiveTo assess meteorological drivers of the second seasonal peaks in the incidence of hand, foot, mouth disease (HFMD) among children and adolescents in Gansu province.
MethodsTotally 83 462 records of 0 – 18 years old HFMD cases registered during 2010 – 2018 were collected from Gansu Provincial Center for Disease Control and Prevention and the data of same period on ambient temperature, relative humidity, rainfall, and wind speed were extracted from the Big Earth Data Platform for Three Poles. Weekly time series were established for the HFMD incidence and meteorological data. Local maximum filter and locally weighted scatter plot smoothing method were used in the identification of bimodal seasonal peaks of HFMD incidence. Logistic regression model analyses were performed to estimate the association of meteorological factors with the occurrence of second seasonal peaks of HFMD incidence, in which, the years with bimodal seasonal incidence peak were considered as the cases and those in years with monomodal incidence peak as the controls and the mean ambient temperature, relative humidity, rainfall and wind speed for 8 weeks before the identified second seasonal peak were considered as the exposure factors.
ResultsOf the 83 190 HFMD cases finally included in the study, 50 663 (60.9%) were male and 77 346 (93.0%) were aged less than 6 years, and more cases were reported in municipality/prefecture of Lanzhou (22 553, 27.1%), Tianshui (9 756, 11.7%), and Dingxi (7 917, 9.5%). Of the 117 observation years for the 13 municipalities/prefecture during the 9 years, 111 (94.9%) of observation years had seasonal peaks of HFMD incidence, of which 92 (78.6%) were with bimodal peak and only 19 (16.2%) were with monomodal peak. The results of logistic regression analysis revealed a strong association between relative humidity of previous one week and the occurrence of second seasonal peak of HFMD, with a 4.2% increase (95% confidence interval [95%CI]: 1.5% – 7.3%) in the risk of second seasonal peak occurrence for every 1% increase in weekly average relative humidity; the results also indicated a 193.0% ([95%CI]: 21.9% – 730.1%) increase in the risk of second seasonal peak occurrence of HFMD incidence for every 1m/s increased average weekly wind during 1 – 7 weeks before the second peak.
ConclusionWeekly average relative humidity and wind speed are key meteorological factors correlated with the occurrence of the second seasonal peak of HFMD incidence.
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手足口病（Hand，Foot and Mouth disease，HFMD）是由多种肠道病毒引起的常见传染病之一，发病以婴幼儿为主，临床症状常较轻，偶有重症或死亡病例出现[1 – 3]。自2008年HFMD纳入中国法定报告丙类传染病后，甘肃省每年的HFMD报告发病率居高不下，托幼机构儿童聚集发病常有发生，HFMD防控工作面临着巨大挑战[1]。由于HFMD传染性强、传播快、易发生聚集性或暴发疫情，且可危害婴幼儿的身体健康，已成为我国关注的重要公共卫生问题之一[2 – 3]。研究表明，HFMD的流行往往呈现季节性双峰特征，表现为第一个大的季节性高峰之后出现第二个小的高峰[4 – 5]。为分析甘肃省HFMD季节性流行第二峰出现的气象驱动因素，为HFMD的防控提供科学依据，本研究收集甘肃省疾病预防控制中心2010年1月1日 — 2018年12月31日报告的83 462例 ≤ 18岁居民HFMD发病数据和同期时空三极环境大数据平台中报告的气象数据，采用病例对照研究设计方法以出现季节性双峰特征的观察年份为病例组、出现季节性单峰特征的观察年份为对照组，以出现季节性流行第二峰及峰前1～8周的平均温度、相对湿度、降雨量和风速作为暴露因素构建logistic回归模型，估计气象因素与HFMD流行第二峰出现的关系。结果报告如下。
1. 资料与方法
1.1 资料来源
HFMD病例数据来源于甘肃省疾病预防控制中心报告的甘肃省兰州市、嘉峪关市、金昌市、白银市、天水市、武威市、张掖市、平凉市、酒泉市、庆阳市、定西市、陇南市、临夏回族自治州和甘南藏族自治州14个市（州）2010年1月1日 — 2018年12月31日83 462例 ≤ 18岁居民的HFMD发病数据，HFMD病例均符合《手足口病诊疗指南（2010年版）》中诊断标准[6]；气象数据来源于时空三极环境大数据平台，收集的指标包括2010年1月1日 — 2018年12月31日的温度、相对湿度、降雨量和风速[7]。
1.2 统计分析
应用R 4.1.3软件进行数据整理和统计分析。以市（州）和周数为单位分别建立甘肃省HFMD病例和气象数据的时间序列数据库，合并两数据库形成本研究的数据库。本研究主要采用病例对照研究设计方法，以出现季节性双峰特征的观察年份为病例组、出现季节性单峰特征的观察年份为对照组，以出现季节性流行第二峰及峰前1～8周的平均温度、相对湿度、降雨量和风速作为暴露因素构建logistic回归模型，估计气象因素与第二峰出现关联强度指标的OR值及其95%CI。同时，未出现流行第二峰的观察年份在计算暴露时以所在市（州）2010 — 2018年HFMD发病例数时间序列进行季节性分解后的季节性因子第二峰所在周计算。为避免引起多重共线性问题，OR值的估计未进行气象因素相互之间的调整。因甘南藏族自治州未识别出明显的季节性特征，故在最终分析时排除了该地区报告的发病病例。与此同时，为降低在识别HFMD流行双峰存在的主观方法缺陷，研究采用局部最大过滤法（Local Maximum Filter，LMF）识别各市（州）年发病例数时间序列上可能存在的峰值。分析时使用局部加权平滑（Locally Weighted Scatterplot Smooth-ing，LWOESS）拟合时间序列曲线，在拟合后的曲线上使用LMF识别峰值。其中，LWOESS主要参数为span，范围为0～1，为区间窗口的宽度占序列长度的比例；该值越高，拟合后的曲线越平滑，表现为小型峰将在拟合后消失。LMF主要参数为window，范围在1与一半的时间序列长度之间，为在局部寻找峰值窗口的宽度；该值越大，小型峰越不容易被识别。最后根据各市（州）各年份HFMD流行双峰的识别情况确定参数span与window的取值分别确定为0.04（2/52）与5。检验水准为双侧检验α = 0.05。
2. 结 果
2.1 基本情况
最终纳入分析的83 190例HFMD病例中，男性50 663例（60.9%），女性32 527例（39.1%）；年龄 ≤ 6岁77 346例（93.0%），> 6岁5 844例（7.0%）；兰州市22 553例（27.1%），嘉峪关市2 008例（2.4%），金昌市1 133例（1.4%），白银市6 071例（7.3%），天水市9 756 例（11.7%），武威市6 800例（8.2%），张掖市2 327例（2.8%），平凉市6 437例（7.7%），酒泉市6 391 例（7.7%），定西市7 917 例（9.5%），庆阳市3 888 例（4.7%），陇南市4 852例（5.8%），临夏回族自治州3 057 例（3.7%）。
2.2 甘肃省2010 — 2018年各市（州）HFMD发病的季节性特征（图1）
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图 1 甘肃省2010 — 2018年各市（州）HFMD发病的季节性特征注：点表示流行年份识别出的峰值所在位置，单个流行年份中出现2个点表示被识别为双峰。Figure 1. Municipality/prefecture-specific weekly number of HFMD incidence among children and adolescents in Gansu province, 2010 – 2018甘肃省13个市（州）HFMD报告发病时间均具有明显的季节性，在13个市（州）9年合计的117个观察年份中，有111个（94.9%）观察年份存在季节性流行特征，其中92个（78.6%）观察年份的季节性流行为双峰，仅19个（16.2%）观察年份的季节性流行为单峰。从峰值出现的时间分布看，第一峰出现的时间集中在5 — 7月，第二峰出现的时间集中在9 — 11月，双峰时间间隔在4个月左右（见图1）。
2.3 甘肃省2010 — 2018年各市（州）气象因素时序图（图2）
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图 2 甘肃省2010 — 2018年各市（州）气象因素时序图Figure 2. Municipality/prefecture-specific weekly average ambient temperature, relative humidity, rainfall and wind speed in Gansu province, 2010 – 2018甘肃省2010 — 2018年各市（州）平均温度、降雨量和风速呈现出明显的周期性（见图2）。
2.4 甘肃省2010 — 2018年HFMD发病病例数与气象因素相关性分析（表1）
表 1 甘肃省2010 — 2018年HFMD发病病例数与气象因素相关性分析Table 1. Correlation coefficients among weekly average ambient temperature, relative humidity, rainfall and wind speed, and HFMD incidence among children and adolescents in Gansu province, 2010 – 2018项目 HFMD发病
病例数平均
温度相对
湿度降雨量 风速 HFMD发病病例数 1.00 平均温度 0.33 a 1.00 相对湿度 0.15 a 0.09 a 1.00 降雨量 0.22 a 0.43 a 0.50 a 1.00 风速 0.03 a 0.07 a – 0.17 a – 0.06 a 1.00 注：a P < 0.05。 甘肃省2010 — 2018年周平均发病病例数中位数为4例，周平均温度、平均相对湿度、平均降雨量和平均风速的中位数分别为10.30 ℃、65.01%、0.85 mm和2.52 m/s。相关性分析结果显示，HFMD发病病例数与平均温度、相对湿度、降雨量、风速均呈正相关（均P < 0.05）；平均温度与相对湿度、降雨量、风速均呈正相关（均P < 0.05）；相对湿度与降雨量呈正相关，与风速呈负相关（均P < 0.05）。
2.5 甘肃省HFMD季节性流行第二峰出现的影响因素分析
logistic回归分析结果显示，相对湿度与风速是影响甘肃省HFMD季节性流行第二峰出现的主要气象因素。暴露窗口为1、1～2、1～3、1～4、1～5、1～6、1～7和1～8周时平均相对湿度每增加1%，HFMD季节性流行第二峰出现的风险分别增加4.2%（95%CI = 1.5%～7.3%）、4.1%（95%CI = 1.2%～7.3%）、3.8%（95%CI = 0.9%～6.9%）、3.6%（95%CI = 0.7%～6.7%）、3.8%（95%CI = 0.8%～7.0%）、3.9%（95%CI = 0.8%～7.2%）、3.7%（95%CI = 0.5%～7.1%）和3.5%（95%CI = 0.3%～7.0%），相对湿度对HFMD季节性流行第二峰出现的影响在暴露窗口为1周时最大；暴露窗口为1～3、1～4、1～5、1～6、1～7和1～8周时平均风速每增加1 m/s，HFMD季节性流行第二峰出现的风险分别增加145.0%（95%CI = 3.5%～566.4%）、154.3%（95%CI = 7.5%～590.2%）、148.4%（95%CI = 5.9%～569.3%）、173.6%（95%CI = 15.6%～651.7%）、193.0%（95%CI = 21.9%～730.1%）和191.5%（95%CI = 21.2%～728.3%），风速对HFMD季节性流行第二峰出现的影响在暴露窗口为1～7周时最大。
3. 讨 论
既往已有较多研究表明气象因素与HFMD流行有关，且证实不同区域气象因素与HFMD发病率之间的关系不同。例如，韩国相对湿度 < 65%时，相对湿度每增加1%，HFMD的发病率增加6.6%；而相对湿度 ≥ 65%时，相对湿度每增加1%，HFMD发病率降低1.5%[8]。四川省月平均相对湿度 < 65%时，相对湿度每增加1%，HFMD发病率增加6.6%；而月平均相对湿度 ≥ 65%时，相对湿度每增加1%，HFMD发病率降低1.5%[9]。此外，新疆维吾尔自治区气温和降水量亦证实与HFMD的发病呈正相关[10]。而HFMD的季节性流行可表现出双峰特征[5，11]，却鲜有研究对气象因素与HFMD季节性流行第二峰的关联关系进行深入探讨。考虑到在一个流行年度中，影响传染病流行过程的社会因素保持相对不变，自然因素（特别是气象因素）是可能的流行第二峰驱动因素；在研究区域甘肃省内，HFMD流行第二峰出现时间在市（州）间的差异及市（州）内流行年度的差异亦支持气象因素驱动HFMD流行第二峰出现的假设。为此，本研究通过借鉴病例对照研究的设计方法，以出现季节性双峰特征的观察年份为病例组、出现季节性单峰特征的观察年份为对照组，以出现季节性流行第二峰及峰前1～8周的平均温度、相对湿度、降雨量和风速作为暴露因素构建了logistic回归模型，估计气象因素与HFMD流行第二峰出现的关系。
logistic回归分析结果显示，相对湿度和风速是该地区HFMD季节性流行第二峰发生的关键气象因素；暴露窗口为1周时，相对湿度对HFMD季节性流行第二峰出现的影响最大，即相对湿度每增加1%，第二峰出现的风险增加4.2%；暴露窗口为1～7周时，风速对HFMD季节性流行第二峰出现的影响最大，即风速每增加1 m/s，第二峰出现的风险增加193.0%。这可能与潮湿环境有利于HFMD病原体的繁殖与提高环境存活能力，风速有利于含有病原体的飞沫扩大传播范围有关[12 – 14]。
季节性流行第二峰是传染病防控实践中常被忽视的特征之一。肾综合征出血热、登革热、流行性腮腺炎和猩红热等疾病的流行均可表现出双峰特征[15 – 17]。从流行曲线上看，第二峰往往低于第一峰，但在某些因素的驱动下，也可表现为双峰发病例数相当甚至第二峰高于第一峰的情形。考虑到流行第二峰往往发生于流行高峰（第一峰）之后，传染病可能因易漏诊或不能获得及时诊断而影响人群疫情防控。但目前对传染性疾病季节性流行第二峰发生的驱动因素的探索较少，不利于精准构建与开发传染病预警预测模型。
综上所述，风速和相对湿度与HFMD第二高峰的出现有关，可以将风速和相对湿度纳入甘肃省HFMD预警预测体系，作为卫生部门制定HFMD防控策略的参考依据。本研究采用病例对照研究设计方法首次识别出HFMD流行第二峰的出现与相对湿度和风速有关，对加深理解自然因素在HFMD流行过程中的作用上具有重要意义。此外，有别于既往研究中通过主观判断方法识别双峰[18]，本研究采用了局部最大过滤法识别双峰，因此研究结果更为可靠。但本研究依然存在一定的局限性，例如，限于研究设计方法，未能分析社会因素（如人口密度、节假日等）对流行第二峰出现的影响；因地域的差异，研究结论外推至全国时可能受限，因此在未来研究中应扩大至全国范围并提高数据的代表性。
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图 1 甘肃省2010 — 2018年各市（州）HFMD发病的季节性特征
注：点表示流行年份识别出的峰值所在位置，单个流行年份中出现2个点表示被识别为双峰。
Figure 1. Municipality/prefecture-specific weekly number of HFMD incidence among children and adolescents in Gansu province, 2010 – 2018
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图 2 甘肃省2010 — 2018年各市（州）气象因素时序图
Figure 2. Municipality/prefecture-specific weekly average ambient temperature, relative humidity, rainfall and wind speed in Gansu province, 2010 – 2018
表 1 甘肃省2010 — 2018年HFMD发病病例数与气象因素相关性分析
Table 1 Correlation coefficients among weekly average ambient temperature, relative humidity, rainfall and wind speed, and HFMD incidence among children and adolescents in Gansu province, 2010 – 2018
项目 HFMD发病
病例数平均
温度相对
湿度降雨量 风速 HFMD发病病例数 1.00 平均温度 0.33 a 1.00 相对湿度 0.15 a 0.09 a 1.00 降雨量 0.22 a 0.43 a 0.50 a 1.00 风速 0.03 a 0.07 a – 0.17 a – 0.06 a 1.00 注：a P < 0.05。 
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